PDF İndir - Adnan Menderes Üniversitesi
Transkript
PDF İndir - Adnan Menderes Üniversitesi
Tralleis Elektronik Dergisi http://dergi.adu.edu.tr/tralleis e-TRALLEIS 4 (2015) 18-25 ©ADÜ Bal Arılarında (Apis mellifera L.) Ana Arı Maiyet Feromonları Aytül Uçak Koç Adnan Menderes Üniversitesi, Koçarlı Meslek Yüksekokulu, Güney Kampüsü, 09100, Aydın ESER BİLGİSİ Derleme - Tarım Bilimleri Sorumlu Yazar: Aytül Uçak Koç, aucak@adu.edu.tr Yayına Kabul Tarihi: 20.08.2015 Özet: Bal arılarında ana arı, salgıladığı maiyet feromonları sayesinde etrafında bir grup işçi arının toplanmasını sağlar. Bu işçi arılar ana arıyı yalayarak, besleyerek, onu tımarlayarak ondaki feromonları kendi bünyelerine alırlar. Maiyet feromonları işçi arılardan diğer işçi arılara doğrudan temas ve besin alışverişi ile aktarılır. Maiyeti oluşturan işçi arılar belli aralıklarla sürekli değişir. Ana arının maiyet feromonları 9- oksodekanoik asit, 9hidroksi dekanoik asit, metil p-hidroksibenzoat, 4-hidroksi-3-metilloksfenietanol, metil oleat, koniferil alkol, palmitil alkol, linoleik asit olarak tanımlanmıştır. Maiyet feromonları genel olarak, işçi arıların ana arıyla ilgilenmesi, işçi arıların kovan içi ve kovan dışı aktivitelerinin yapılması (temizlik, petek yapımı, savunma, nektar ve polen toplama ve yavru yetiştirme vb), işçi arıların yumurtalık gelişiminin engellenmesi, yeni ana arıların koloniye kabulü gibi koloni yaşamının birçok durumunda etkilidir. Bu derlemede, bal arısında ana arının maiyet feromonları ile ilgili bilgilerin derlenerek sunulması amaçlanmıştır. Anahtar Kelimeler: bal arısı, ana arı, maiyet feromonu, 9-ODA, 9-HDA Retinue Pheromones of Queen in Honeybees (Apis mellifera L.) Abstract: Queen honey bee allows to collect a group of workers her around by way of pheromones. This group constitutes queen retinue. Worker bees constituted retinue take queen’s pheromones into their own body by way of licking, feeding or grooming. From retinue worker bees to other workers transfer via food exchange. Retinue worker bees change consistently at regular intervals. Retinue pheromones of queen is defined as (E)-9-oxodec-2enoic-asid (R) and (S) 9-hydroxydec-2-enoic acid (9-HDA), methyl p-hydroxybenzoate (HOB), 4-hydroxy-3methoxy-phenylethanol (HVA), methyl oleate, coniferyl alcohol, palmityl alcohol and linoleic acid. Retinue pheromones generally is effective in many cases of colony life such as workers take care of queen bee, doing activities outside and inside of beehive (cleaning, honeycomb construction, defense, nectar and pollen collection and brooding, etc.) the prevention of worker bees ovarian development also the acceptance of the colony of new queen bees. In this review, it will be presented researches about the retinue pheromones from past to present. Key Words: honeybee, queen, retinue pheromone, 9-ODA, 9-HDA Giriş Feromonlar, sosyal böcekler arasında önemli iletişim yollarından biridir (Bortolotti ve Costa, 2014). Bireylerin dış salgı bezlerinden salgılanan feromonlar, aynı türün bireyleri tarafından algılanıp, davranışsal ve fizyolojik olarak değişim meydana getiren kimyasal bileşiklerdir. Bal arılarında feromonlar, çoğunlukla aynı koloninin bireylerini etkilese de farklı kolonilerin üyelerini (alarm feromonu) de etkileyen bazı mesajlar içerir (Free, 1987). Feromonlar, tüm bal arısı kastları arasında, 8 ana arı – işçi arı, işçi arı – işçi arı, işçi arı – erkek arı ve ergin arılarla yavrular arasında iletişim sağlar. Bal arısı topluluğunun kompozit yapısı, gelişim süreci boyunca koloni bireyleri arasında birçok koordineli aktivitede ayrıntılı bir iletişime ihtiyaç duyar. Bu karmaşık yapıdaki sosyal yaşamda kilit unsur olan feromonlar, bir yavrunun ergin olma garantisini sağlar. Ayrıca bu feromonlar değişen ve beklenmeyen çevresel şartların da üstesinden gelebilmesi için koloniye öncülük eder. Feromonlar kolonide gelişme, üreme, tarlacılık davranışı, savunma, yönelme gibi birçok aktivitede rol oynarken, koloni yaşamının hemen her aşamasında etkindir (Winston, 1987; Trhlin ve Rajchard, 2011). Ana Arı Maiyet Feromonları Ana arı, koloni fonksiyonlarını düzenleyen temel faktördür. Bu düzenleme, geniş bir şekilde farklı bezler tarafından üretilen ve karmaşık kimyasal bir karışım olan feromonlar yoluyla sağlanmaktadır (Breed, 1981; Moritz ve Crewe, 1988; Breed ve Stiller, 1992). İşçi arılara çekici gelen ana arı feromonları, ana arının etrafında bir topluluk oluşturur. Bu topluluğa ana arı maiyeti veya ana arı heyeti de denir. İşçi arılar, ana arının feromon harmanı sayesinde onun etrafında toplanırken (maiyet davranışı), ana arıya dokunarak ve yalayarak ana arının feromonlarını kendi bünyelerine alırlar. Kolonideki işçi arıların bir kısmı doğrudan ana arıya temas ederek ana arının feromonlarını kendi bünyelerine alırken bir kısmı da kendi aralarında duyarga teması ve besin alış verişi yoluyla ana arı feromonlarıyla buluşurlar ve böylece feromonlar tüm koloni bireylerine dağıtılır (Keeling ve Slessor, 2005). Ana arı maiyet feromonları ise en çok temas yoluyla geçmektedir. Araştırıcılar uçucu bileşenlerin bazılarının hızlıca balmumu tarafından emildiğini (Naumann ve ark., 1991), emilen bileşenlerin hava akımlarıyla yayılması sonucu özellikle acemi genç işçi arıların kovanlarını tanımasında bir işaret olabileceği görüşündeler (Breed ve ark., 1998). Bal arılarında da diğer hayvanlardaki gibi iki tip feromon vardır. Bunlardan biri “primer (öncül)” diğeri de “releaser (dağıtımcı)” feromonlardır. Öncül feromonlar hem gelişimsel hem de davranışsal değişikliklerin oluşmasında ve kimyasal mesajı kabul eden bireyde tetikleyici, karmaşık ve uzun dönemde etkilidir. Dağıtımcı feromonlar, daha zayıf bir etkiye sahip olup, oluşumu basit ve etkisi geçicidir. Böceklerin tümünde feromonlar, dağıtımcı tipte olup, cinsellik, bir arada toplanma, yayılma, alarm, iz sürme, tanıma gibi fonksiyonları vardır (Ali ve Morgan, 1990). Böcek feromonlarının çoğu, hava akımlarıyla taşınarak antenler tarafından algılanmaktadır. Bal arıları da bu dağıtıcı mekanizmayı alarm ve nasanov feromonunda kullanmaktadır. Benzer şekilde ana arı çiftleşme uçuşunda feromonlarını erkek arılara, oğul salkımında ise işçi arılar birbirlerine mesajı bu yolla iletmektedir (Winston, 1987). Öncül feromonlar ise, koloni öz dengesinin sürdürülmesinde, sosyal harmoninin evrimleşmesinde büyük bir olanak sağlar (Le Conte ve Hefetz, 2008). Tüm işçi arı feromonları dağıtımcı feromonlar olarak dikkate alınırken, ana arı ve yavru feromonları özellikle öncül feromonlar olarak tanımlanır. Ana arı bileşenleri, işçi arılarda çeşitli fizyolojik ve davranışsal değişikliklere yol açarak, ana arının üreme üstünlüğünün korunması ve sosyal hiyerarşinin kurulması sonucu koloninin öz dengesini sağlarlar. Bu bileşenler işçi arı uyumunun sürdürülmesi, ana arı yetiştirme davranışının baskılanması, işçi arıların yumurtalık gelişiminin engellenmesi ve işçi arı aktivitelerinin (temizlik, petek yapımı, savunma, nektar ve polen toplama ve yavru yetiştirme vb) uyarılmasında etkilidir. Ana arı yaşlandığında, hastalandığında (ana arı feromonu azalır) ya da öldüğünde (ana arı feromonu yok olur) işçi arılar 12-24 saat içinde genç larvalardan ana arı yetiştirmeye başlar. Ana arı maiyet feromonları, kolonide işçi 9 arıların ana arının etrafında toplanmasını onu beslemesi ve tımarlamasını sağlar. Çiftleşme uçuşları boyunca erkek arılar için cinsel çekiciliği, oğul vermeye hazırlanan arıların da bir arada toplanmasını sağlar. Kolonide hızlı bir populasyon artışı sonucu maiyet feromonları koloni bireylerine yeterince ulaştırılamaz (Naumann ve ark., 1993) ve işçi arılar ana arı yetiştirmeye başlar (Winston ve ark., 1991). Uçucu feromon mesajları koloni içinde hava sirkülasyonu ile sürdürülür. Ana arı maiyet feromonları sinerjik bir yapıya sahiptir. Bu nedenle mesajın tam olarak iletilebilmesi için maiyet feromonlarındaki tüm komponentlerin iletilmesi gerekebilir. Ancak tüm komponentler bir birim olarak algılandığında “ana arı burada ve fonksiyonel olarak uygun” mesajı iletmiş olur (Slessor ve ak., 2005). alkol ve linolenik asitin 9-ODA, 9-HDA, HVA ve HOB ile sinerjik etkiye sahip olduğu ve toplam dokuz bileşenin ana arı maiyet feromonlarını (ana arı maiyet feromonları=ana arı mandibular feromonları + metil oleat, koniferil alkol, palmitil alkol, linoleik asit) oluşturduğu bildirilmiştir (Keeling ve ark., 2003). Ayrıca, ana arı tarafından üretilen etil palmitat’ın larvalar tarafından da üretildiği ve bunun işçi arıların yumurtalık aktivitesini engelleyen aktif bir aracı olduğu belirtilmiştir (Mohammedi ve ark., 1998). Etil oleatın da ana arıda major bir ester olduğu (Keeling, 2001) ana arı maiyetine katılan işçi arıların gelişiminin düzenlenmesinde etkili olduğu (Mohammedi ve ark., 1996), aynı esteri “gezgin feromon” olarak tanımlayan Slessor ve ark. (2005) ana arının feromonal yeteneklerinde son derece önemli bir ester olduğunu da belirtmişlerdir. Etil oleat ortalama olarak tarlacı arılarda 45 ng, larvalarda 50 ng (Le Conte ve ark., 1989; Leoncini ve ark., 2004) ve ana arılarda yaklaşık olarak 6300 ng (Keeling, 2001) olarak ölçülmüştür. Etil oleat ve etil palmitatın işçi arıların larvaları tanımasında etkili olduğu (Le Conte ve ak., 1994), bu esterlerin polen toplama davranışını etkilediği belirtilmiştir (Pankiw ve Page, 2001). Ana Arı Maiyet Feromonlarının Tarihsel Gelişimi Ana arı feromonlarıyla ilgili çalışmalar 1960’lı yıllarda başlamıştır. O yıllarda yapılan çalışmalarda, 9 ODA’nın ana arının başlıca mandibular feromonu olduğu ve kolonideki fonksiyonel rolleri tanımlanmıştır (Barbier ve Lederer, 1960). Daha sonra, ana arının mandibular bezlerinden salgılanan 9-ODA’dan başka, 9-ODA’nın 2 enantiyomeri (R) ve (S)- 9hidroksidekanoik asit (9 HDA) ile metil phidroksi benzoat (HOB) ve 4- hidroksi -3metiloksfeniletanol (HVA) adlı dört bileşen belirlenmiş ve 9-ODA ile birlikte birbiriyle sinerjik etkiye sahip mandibular feromonlar olarak tanımlanmıştır (Slessor ve ark., 1988). Ana arı mandibular feromonlarının, koloni içinde ana arıdan işçi arılara ve işçi arılardan diğer işçi arılara anten, vücut teması ve beslenme vasıtasıyla aktarıldığı Naumann (1991) tarafından bildirilmiştir. Yapılan kimyasal analizlerde ana arıda var olan metil oleat (Wossler ve Crewe, 1999), palmitat, oleat, etil stereat, etil ve metil palmitoleatın metil oleat ile sinerjik olduğu ve ana arı maiyetinde 7 adet esterin etkili olduğu belirtilmiştir (Keeling, 2001). Daha sonra ise, metil oleat, koniferil alkol, palmitil Ana Arı Maiyet Feromonlarının Koloni Bireyleri Üzerine Etkileri Koloninin üreme ve işçi arı fizyolojisi kısmen ana arı maiyet feromonunun kontrolü altındadır (Pankiw ve ark., 1998). Fischer ve Grozinger (2008) bu feromonların besin depolama yollarını şekillendirdiğini, mandibular feromonla bulaşık işçi arıların aç kaldıklarında daha uzun süre hayatta kaldıkları ve vücut yağ düzeylerinin daha fazla olduğunu bildirmişlerdir. Ana arı maiyetini oluşturan işçi arıların sayısı değişmekle beraber ortalama 8-10 adettir. Yapılan bir gözlemde ana arı hareket halinde iken ana arıya eşlik eden ortalama 6 işçi arı, yumurtlarken 8 işçi arı ve dinlenirken 10 adet işçi arı tespit 10 ortalama 200 g (E) 9 -ODA, 80 g (E) 9 HDA, 20 g HOB ve 2 g HVA salgıladığı bildirilmiştir (Slessor ve ark., 1988; Pankiw ve ark., 1996). Yapılan bir çalışmada bir günlük yaştaki bakire Karniyol ırkı ana arılarda, 9-ODA miktarının oldukça düşük miktarda (13.334.10 g) olduğu, ana arı 3 günlük yaşa geldiğinde ortalama 304.1 g’a, 5 günlük yaştaki ana arılarda bu miktarın 67.2512.7 g, 8 günlük yaştaki ana arılarda ise 84.0011.50 g’a kadar yükseldiği bildirilmiştir. Yüksükten yeni çıkmış ana arılarda en düşük iken, 2 yaşında yoğun olarak yumurtlayan ana arılarda ise en yüksek düzeyde olduğu ana arının ilk 8 günlük yaşamı boyunca 9ODA’nın miktarının hızlıca 6.5 kata kadar arttığı, ana arının çiftleşme periyodu ve yumurtlamaya başladığı zaman 9-ODA’nın artış oranı yaklaşık olarak iki kat azaldığı belirtilmiştir (Apsegaite ve Skirkevicius, 1999). edilmiştir. Ana arı maiyetinin sayısı, ana arının yaşına ve yumurtlama düzeyine göre değişmektedir. Örneğin bir yaşında yumurtlayan bir ana arıya dokunan işçi arı sayısı yaklaşık olarak 8 iken yeni çiftleşen ana arıda 5, bakire ana arının etrafında ise 4 işçi, yaşlanmış ya da haploid yumurta oranı artan ana arının etrafında ise 6 işçi arının bulunduğu belirtilmiştir (Free, 1987). De Hazan ve ark.(1989), bakire ana arılara göre çiftleşmiş ve yumurtlayan ana arılara işçi arıların ilgisinin daha çok olduğunu ve belli yaştan sonra da bu ilginin azaldığını, 0-1 günlük yaştaki ana arıların maiyet grubunun olmadığını, 2-4 günlük yaştaki ana arılar ile orta sayıda işçi arının ilgilendiğini, 5 günlük yaştan 18 aylık yaşa kadar olan ana arıların maiyetindeki işçi arı sayısının diğer yaştaki ana arılara göre daha fazla olduğunu belirtmişlerdir. Richards ve ark., (2007) ise mandibular bez ekstratlarının bakire ve tohumlanmış ana arılarda maiyet davranışı üzerine etkisini araştırmışlar ve yapay tohumlanmış ana arıların mandibular bez ekstratlarının bakire ana arılara göre, çok sayıda erkek arıyla tohumlanan ana arıların 1 erkek arıyla tohumlanan ana arılara göre daha çekici olduğunu belirtmişlerdir. Araştırıcılar bu durumu ana arının çiftleşmesinin, kimyasal bileşenleri salgılaması açısından önemli olarak yorumlamışlardır. Engels ve ark. (1997) Karniyol ırkı ana arılarda çiftleşmeden hemen sonra 9 -ODA miktarını 180 g, 3 aylık yaştaki yoğun olarak yumurtlayan ana arıda 190 g olarak bildirmişlerdir. Slessor ve ark. (1990) ise, iki yaşında yumurtlayan ana arılarda 9 -ODA içeriğinin en fazla miktarda salgılandığını (26514 g) belirtmişlerdir. Apsegaite ve Skirkevicius (1999), bir günlük Kafkas ırkı ana arılarda 9- ODA miktarının 1-19 g, 8 günlük yaşta 5-45g, 21 günlük yaştakilerde (çiftleştikten sonra yumurtlamaya başladığında) 36-72 g ve 2 yaşındaki ana arılarda 58-179 g arasında değiştiğini bildirmişlerdir. Ana arı heyetinde yer alan işçi arılar kısa sürelerle değişmektedir. İşçi arıların yarısından fazlası ana arıyla 30 saniyeden daha az ilgilenirken, bazıları ana arıyla birlikte hareket ederek 41 dakikaya kadar birlikte olmaktadır. Ana arı maiyetini oluşturan işçi arıların yaşı, birkaç saatlikten 36 gün yaşa kadar değişmektedir. Ana arı maiyet arılarının sayısı yumurtlamanın azaldığı ya da neredeyse hiç olmadığı kış aylarında ana arıyla ilgilenen işçi arı sayısı da azalmaktadır. Apsegaite ve Skirkevicius, (1999), 9 -ODA miktarının ırklar arasında (A. m. caucasica, A.m. mellifera, ve A. m. carpatica) oldukça yüksek varyasyon gösterdiğini bildirmiş ve 2 yaşında ana arılarda 9 -ODA miktarını Kafkas ırkında 118.2737.38 g, Esmer’de 142.86 20.28 g, Karpat arısında ise 132.8011.36 g olarak belirlemişlerdir. Aynı araştırıcılar, bu değerin Kafkas x Esmer melezinde 163.1433.39 g, Kafkas Ana Arı Feromon Miktarları Ana arının feromon miktarının ana arının fizyolojik durumuna göre değiştiği, çiftleşmiş ve yumurtlayan bir ana arının 11 x Karniyol melezinde 143.6725.76 g, İtalyan x Kafkas melezinde 144.6724.94 g, Kafkas x Karpat melezinde ise 152.6214.16 g olduğunu, ancak aralarındaki farklılıkların istatistiki olarak önemli olmadığını belirtmişlerdir. günlük yaşta olanlar tarafından 4-5 günlük yaştaki larvalara göre daha fazla salgılandığı, bu uçucu bileşiğin ergin işçi arıların yumurtalık gelişimini engellediği bildirilmiştir. Doğal çiftleşmiş ve yapay tohumlanmış ana arılar feromonlar bakımından kıyaslandığında yapay tohumlanmış ana arıların mandibular feromon gelişiminin doğal çiftleşmiş ana arılara göre daha geç olduğunu, bu durumun da ana arıların anasız kolonilere kabulünü olumsuz etkilediği bildirilmiştir (Cobey, 2007). Tergal bez salgısının üretilmeye başlaması yapay tohumlanmış ana arılarda çiftleşme uçuşunun eksikliğinden dolayı geciktiği ve ana arının çıkış sonrası 40 güne kadar gecikme eğilimi gösterdiği bildirilmiştir (Smith ve ark., 1993). Strauss ve ark. (2008), 16-26 günlük yaştaki çiftleşmemiş ana arılarda (1. Grup), yine çiftleşmemiş 7 ve 8 günlük yaşta iki gün 5 dakikalık CO2 muamelesi gören ana arılar, erkek arı yumurtası yumurtlamaya başladıktan sonraki 7. günde (2. Grup), doğal çiftleşmiş, yumurtlamaya başladıktan sonraki 7. gündeki ana arılarda (3. Grup), 9-ODA, 9-HDA, HOB, HVA, 10-HDAA ve 10-HDA miktarlarını belirlemişlerdir. Araştırıcılar, toplam 6 bileşeni 1. grupta 124.584.0 g, 2. grupta 139.288.4 g, 3. grupta ise 160.075.2 g olarak belirlemişlerdir. Sonuç Feromonların sosyo-kimyasal olması, meydana geldiği kimyasal bileşenlerin karmaşık yapısı, bağlamsal ilişkisi ve ayrıca sinerjik olmaları tanımlanmasını ve fonksiyonlarının net olarak ortaya konmasını zorlaştırmaktadır. Bal arısı kolonisinin verimliliği ana arıya bağlıyken ana arının verimliliği de işçi arılara bağlıdır. Ana arı işçi arı arasındaki iletişimi sağlayan feromonlardır. Ana arı maiyetinde işçi arıların ana arı ile ilgilenmesi ana arının maiyet feromonlarını tam olarak salgılamasıyla yakından ilişkilidir. Ana arının yetişme ve gelişme dönemindeki bakım ve besleme koşulları, yeterli erkek arıyla çiftleşmesi gibi faktörler ana arının maiyet feromon salgısını etkilemekte, ana arının egemenlik kurma ve yönetme gücü feromonların yeterli miktarda salgılanmasıyla oluşmaktadır. Ana arı maiyet feromonlarının yanı sıra, Gilley ve ark., (2006) kapalı bir erlenmayer içinde gezinen ana arıda E-ßocimene ve feniletanol gibi bazı uçucu bileşenler belirlemişlerdir. Aynı araştırıcılar, bu iki uçucu bileşenin ana arı tarafından salınım miktarının, ana arının çiftleşme ve yumurtlama durumuna, koloni şartlarına ve mevsime göre değiştiğini bildirmişlerdir. Araştırıcılar bakire ana arı, yeni çiftleşmiş ve bir süredir güçlü bir kolonide yumurtlayan ana arıların E-ßocimene miktarını ve bu bileşenin uzun süredir bir kovanda yumurtlayan ana arılarda daha fazla üretildiğini, henüz yeni çiftleşmiş ana arılarda düşük miktarda olduğunu ve bakire ana arı ve işçi arılarda ise salgılanmadığını bildirmişlerdir. Maisonnasse ve ark. (2009) tarafından uçucu primer bir feromon olarak da kabul edilen E-ß-ocimene’in işçi arı larvaları tarafından da salgılandığı, özellikle ilk 3 12 Comparative Biochemistry and Physiology, 93A: 777–83. Engels, W., Rosenkranz, P., Adler, A., Taghizadeh, T., Lübke, G. and Francke, W. 1997. Mandibular gland volatiles and their ontogenetic patterns in queen honey bees, Apis mellifera carnica. Journal of Insect Physiology, 43(4): 307–13. Fischer, P., Grozinger, C.M. 2008. Pheromonal regulation of starvation resistance in honey bee workers (Apis mellifera). Naturwissenschaften, 95:723-729. Free, J.B. 1987. Pheromones of Social Bees. Chapman and Hall Lmt. 11 New Fetter Lane, London EC4P4EE, Printed Great Britain at the University Press, pp. 218 Cambridge. Gilley, D.C., DeGrandi-Hoffman,G., Hooper, J. H. 2006. Volatile compounds emitted by live European honey bee (Apis mellifera L.) queens. Journal of Insect Physiology, 52, 520–527. Keeling C.I., 2001. Isolation and identification of new components of the honey bee (Apis mellifera) queen retinue pheromone. PHD Dissertation, Simon Fraser University, Vancouver. Keeling C.I., Slessor K.N., Higo H.A., Winston M.L. 2003. New components of the honey bee (Apis mellifera L.) queens retinue pheromone. Proceedings of the National Academy of Sciences, (USA) 100, 4486–4491. Keeling C.I., Slessor K.N. 2005. A scientific note on the aliphatic esters in queen honey bees. Apidologie, 36:559-560. Le Conte, Y., Arnold, G., Trouiller, J., Mason, C., Chappe, B., Ourisson, G.1989. Attraction of the parasitic mite Varroa to the drone larvae of honey bees by simple aliphatic esters. Science, 245:638-639. Le Conte, Y., Sreng, L., Sacher, N., Trouiller, J., Dusticier, G., Poitout, Kaynaklar Ali, M.F., Morgan, E.D.1990. Chemical communication in insect communities: A guide to insect pheromones with special emphasis on social insects. Biological reviews of the Cambridge Philosophical Society, 65(3): 227–47. Apsegaite, V., Skirkevicius, A. 1999. Content of (E) -9-Oxo-2 decenoic acid in pheromones of honeybees (Apis mellifera L.) queens. Pheromones, 6:27-32. Barbier, J., Lederer, E. 1960. Structure chimique de la substance royale de la reined’abeille (Apis mellifera L.). Comptes Rendus de I Académie des Sciences - Series III - Sciences de la Vie, 251: 1131–35. Bortolotti, L., Costa, C. 2014. Chemical Communication in the Honeybee Society, in: Neurobiology of chemical communication. Mucignat, C. & Caretta Ed. Taylor & Francis Group, Boca Raton, FL. pp.143–206. Breed, M.D. 1981. Individual recognition and learning of queen odors by worker honeybees. Proceedings of the National Academy of Sciences, 78, 2635–2637. Breed, M.D., Stiller, T.M. 1992. Honey bee, Apis mellifera, nest mate discrimination: hydrocarbon effects and the evolutionary implications of comb choice. Anim. Behav., 43, 875–883. Breed, M.D., Leger, E.A., Pearce, A.N., Wang, Y.J. 1998. Comb effects on the ontogeny of honey bee nestmate recognition. Animal Behaviour, 55: 13–20. Cobey, S. 2007. Comparison studies of instrumentally inseminated and naturally mated honey bee queens and factors affecting their performance. Apidologie, 38:390– 410, DOI: 0.1051/apido:2007029. De Hazan, M., Lensky, Y. and Cassier, P. 1989. Effect of queen honey bee (Apis mellifera) ageing on her attractiveness to workers., 13 S.H. 1994. Chemical recognition of queen cells by honey bee workers Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae). Chemoecology, 5/6:6-12. Le Conte, Y., Hefetz, A. 2008. Primer pheromones in social Hymenoptera. Annual Review of Entomology, 53: 523–42. Leoncini, I., Le Conte, Y., Costagliola, G., Plettner, E., Toth, A.L., Wang, M., Huang, Z., Becard, J., Crauser, D., Slessor, K.N., Robinson, G.E. 2004. Regulation of behavioral maturation by a primer pheromone produced by adult worker honey bee. Proceedings of the National Academy of Sciences, USA 101:17559-17564. Maisonnasse, A., Lenoir, J.C., Costagliola, G., Beslay, D., Choteau, F., Crauser, D., Becard, J.M., Plettner, E., Le Conte, Y. 2009. A scientific note on E-ß-ocimene, a new volatile primer pheromone that inhibits worker ovary development in honey bees. Apidologie, 40: 562564. Mohammedi, A., Paris, A., Crauser, D., Le Conte, Y. 1998. Effect of aliphatic esters on ovary development of queenlessbees (Apis mellifera L.) Natureissenschaften, 85:455-458. Moritz R.F.A., Crewe R.M. 1988. Chemical signals of queens in kin recognition of honeybees (Apis mellifera L.). Journal of Comparative Physiology, A 164, 83–89. Naumann, K., Winston, M.L., Slessor, K.N., Prestwich, G.D. and Webster, F.X. 1991. The production and transfer of honey bee (Apis mellifera L) queen mandibular gland pheromone. Behavioral Ecology and Sociobiology, 29: 321–32. Naumann, K., Winston, M.L. and Slessor, K.N. 1993. Movement of honey bee (Apis mellifera L.) queen mandibular gland pheromone in populous and unpopulous colonies. Journal of Insect Behavior, 6: 211– 23. Pain, J., Roger, B., Theurkauff, J. 1972. Sur l’existence d’un cycle annuel de la production de pheromone (acide ceto- 9-decene-2oique chez les reines d’abeilles (Apis mellifica ligustica Spinola). Comptes Rendus des Seances de la L’Academie de Science, Paris, 275, 2399-2402. Pankiw, T., Winston, M.L.., Plettner, E., Slessor, K.N., pettis, J.S., Taylor, O.R., Jr. 1996. Mandibular gland components of European and Africanised honey bee queens (Apis mellifera L.). Journal of Chemical Ecology, 22:605-615. Pankiw, T., Huang, Z., Winston, M.L. and Robinson, G.E. 1998. Queen mandibular gland pheromone influences worker honey bee (Apis mellifera L.) foraging ontogeny and juvenile hormone titers. Journal of Insect Physiology, 44(7–8): 685– 92. Pankiw, T., Page, R.E. 2001. Brood pheromone modulates honey bee (Apis mellifera L.) sucrose response thresholds. Behavioral Ecology and Sociobiology, 49:206213. Richard, F.-J., Tarpy, D.R., Grozinger, C.M. 2007. Effects of insemination quantity on honey bee queen physiology. PLOS ONE, 2(10): e980. Slessor K.N., Kaminski L.A., King G.G.S., Borden J.S., Winston M.L.1988. Semiochemical basis for retinue response to queen honey bees, Nature 332, 354–356. Slessor, K.N., Kaminski, L.A., King, G.G.S. and Winston, M.L. 1990. Semiochemicals of the honey bee queen mandibular glands. Journal of Chemical Ecology,16: 851–60. Slessor K.N., Winston M.L., Le Conte, Y. 2005. Pheromone communication in the honeybee (Apis mellifera L.). Journal of Chemical Ecology, 31(11): 2731-2745. 14 Smith R.K., Spivak M., Taylor O.R., Bennett C., Smith M.L. 1993. Maturation of tergal gland alkenes profiles in European honey bee queens, Apis mellifera L., Journal of Chemical Ecology. 19, 133–142. Strauss, K., Scharpenberg, H., Crewe, R.M., Glahn, F., Foth, H. and Moritz, R.F.A. 2008. The role of the queen mandibular gland pheromone in honey bees (Apis mellifera): Honest signal or suppressive agent? Behavioral Ecology and Sociobiology, 62: 1523–31. Trhlin, M., Rajchard, J. 2011. Chemical communication in the honey bee (Apis mellifera L.): A review. Vet Med-Czech, 56(6): 265–73. Winston, M.L. 1987. The Biology of the Honey Bee. Cambridge, MA: Harvard University Press. Winston, M.L., Higo, H.A., Colley, S.J., Pankiw, T., Slessor, K.N. 1991. The role of queen mandibular pheromone and colony congestion in honey bee (Apis mellifera L.) reproductive swarming (Hymenopthera: Apidae). Journal of Insect Behaviour, 4:649-660. Wossler, T.C., Crewe, R.M. 1999. Mass spectral identification of the tergal gland secretions of female castes of two African honey bee races (Apis mellifera) Journal of Apicultural Research, 38:137-148. 15